“Và họ sống hạnh phúc mãi về sau” đó là một cách mà truyện cổ tích hay kết thúc, nhưng bạn có bao giờ thắc mắc các nhân vật chính trong các truyện đó sống như thế nào sau đó? The Wolf Among Us sẽ cho bạn câu trả lời về số phận của họ đằng sau những trang truyện cổ tích mộng mơ đó. Trong The Wolf Among Us bạn sẽ tới Manhattan tới một địa điểm gọi là Fabletown. Các nhân vật trong các truyện cỏ tích tới Fabletown để trốn khỏi ách thống trị của tên bạo chúa Adversary tại quê nhà.
Trong game bạn sẽ vào vai Bigby Wolf, hay còn được biết tới với tên gọi Big Bad Wolf trong truyện cô gái quàng khăn đỏ, nay là cảnh sát trưởng của Fabletown. Trong một lần đi giải quyết những nhân vật cổ tích không sử dụng Glamour, một loại thuốc giúp cho các nhân vật cổ tích không phải là người có thể che mắt con người bình thường, thì vô tình can thiệp vào cuộc tranh cải giưa Woodlands (bác thợ săn) và một cô gái bán hoa. Sau cuộc ẩu đả bạn biết cô gái bán hoa trên là Faith một Fable (các nhân vật cổ tích) vì hoàn cảnh túng quẩn mới phải làm nghề này. Sau khi quyết định nên cư xử với cô gái như thế nào thì Bigby Wolf trở về căn hộ của mình với nhiều suy nghĩ, bất ngờ bạch tuyết tới kiếm báo cho Wolf biết một tin xấu đó là đã phát hiện đầu của Faith ở trước cửa của khu chung cư. Lúc này để trấn an các Fable khác và đưa tên sát nhân ra trước công lý Wolf đã lên đường điều tra về cái chết của Faith
The Wolf Among Us là một game phiêu lưu giải đố theo phong cách point and click giống như series The Walking Dead cũng do TellTale Games làm ra. Fabletown trong game không phải là một nơi yên bình nên trong quá trình phá án Wolf phải đưa ra các quyết định khác nhau, các quyết định này đôi khi là các Quick Time Event nên bạn phải nhanh chóng đưa chọn cho mình một hướng đi phù hợp. Các quyết định trên sẽ ảnh hưởng rất lớn tới diễn biến cũng như kết thúc của game.Liệu bạn có thể biến Fabletown thành quê hương thứ hai cho các Fable hay lại trở thành một tên bạo chúa khác. Tất cả đều do bạn quyết định.